Олег Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в городе Серпухове Московской области в семье Евгения Яковлевича Меньшикова (род. 1934) — военного инженера и врача-невропатолога Елены Иннокентьевны Меньшиковой (род. 1933).

После окончания общеобразовательной и музыкальной школ (1977 год) поступил в Высшее театральное училище имени М. С. Щепкина, на курс Владимира Монахова.

После окончания театрального училища в 1981 году поступил в Малый театр. Через год был призван в Советскую армию и проходил службу в Центральном академическом театре Советской армии. В 1985 году Меньшиков перешёл в труппу театра имени Ермоловой, где проработал до 1989 года, сыграв ряд заметных ролей. В 1995 году организовал свою театральную компанию, которая называется «Товарищество 814».

Став свободным актёром, Меньшиков играет Калигулу в одноимённом спек

В 2005 году состоялась свадьба с актрисой Анастасией Черновой.

В начале 2008 года поставил свой первый моноспектакль «1900» на сцене Театра им. Моссовета в рамках фестиваля «Черешневый лес».

На фестивале «Черешневый лес» (2011 год) прошла презентация духового оркестра Олега Меньшикова (главный дирижёр — Денис Виноградов).

4 апреля 2012 года назначен художественным руководителем Театра им. Ермоловой.

Играет на фортепиано, скрипке, гитаре.